Рис. 7–1. Схематическое изображение митохондрии с ее геномом и системой трансляции, а также транспорта митохондриальных белков в эукариотической клетке.
Эндосимбиоз, митохондрии, гидрогеносомы и пластиды
Важнейшее, хотя и несколько недооцененное открытие первых лет XXI века состоит в том, что все эукариоты, изученные достаточно детально, обладают митохондриями или подобными им органеллами (Shiflett and Johnson, 2010; van der Giezen, 2009). Разнообразные одноклеточные эукариоты (протисты), такие как амебы, микроспоридии, некоторые анаэробные грибы и различные Excavata, лишены типичных митохондрий и долгое время считались примитивными, первично амитохондриальными эукариотическими формами (часто их объединяли в группу Archezoa). Однако недавние ультраструктурные исследования обнаружили ранее неизвестные миниатюрные органеллы, напоминающие митохондрии, во всех этих организмах. Эти протисты – анаэробы, так что эти органеллы, называемые гидрогеносомами, или митосомами, или просто митохондриеподобными органеллами (МПО), не участвуют в аэробном дыхании, подобно митохондриям. Однако все они обладают железо-серными кластерами, которые в митохондриальной электронтранспортной цепи являются главными каталитическими центрами. В МПО эти кластеры вместе с набором остальных ферментов катализируют другие, анаэробные окислительно-восстановительные реакции; в частности, один важный путь производит молекулярный водород, который используется метаболическими системами цитозоля. Несмотря на существенные отличия, МПО содержат некоторое количество белков, общих с типичными митохондриями. Они также используют механизм импорта белков, очень похожий на митохондриальный. Хотя эти миниатюрные МПО лишены генома и системы трансляции, которые всегда присутствуют в настоящих митохондриях, гены для нескольких характерных белков, общих для МПО и митохондрий, обнаружены в ядерных геномах соответствующих организмов. Рассматриваемые в совокупности, все эти факты не оставляют сомнений в том, что МПО представляют собой производные деградировавших митохондрий, которые, вероятно, потеряли свой геном при переходе соответствующих организмов к анаэробному образу жизни. По всей видимости, эта редукция митохондрий произошла в нескольких независимых случаях на протяжении эволюции эукариот. Отсюда следует важнейший вывод: в настоящее время нам неизвестны амитохондриальные эукариоты. Конечно, не исключено, что, пока я пишу эти строки, какие-нибудь архезои тихо размножаются, например, в маленьком пруду поблизости. Но с каждым новым эукариотическим организмом, у которого обнаруживаются митохондрии или МПО, это предположение становится все менее вероятным.
История эндосимбиоза у эукариот конечно же не ограничивается одними митохондриями. Вторым ключевым событием в истории эндосимбиоза было приобретение цианобактерий одноклеточным общим предком зеленых водорослей и наземных растений. Эти цианобактериальные эндосимбионты превратились в пластиды, которые в последующем разделились на хлоропласты и хромопласты. После цианобактериального эндосимбиоза ряд протист устроил настоящее буйство по части захвата зеленых водорослей и других обладающих пластидами эукариотических клеток. В результате возникали сложные эндосимбионты, состоящие из пластиды (возможно, это был фактор отбора для эволюционной фиксации эндосимбиоза) и остатка эукариотической клетки (часто называемого нуклеоморфом), первоначального хозяина пластид. Эндосимбиоз, по-видимому, является главным фактором расхождения Chromalveolata, одной из супергрупп эукариот (см. ниже) (Bhattacharya et al., 2007; Lane and Archibald, 2008).
В нескольких известных статьях, а также в исключительно смелой книге, написанной в соавторстве с Дорионом Саганом, Линн Маргулис, открывательница концепции эндосимбиоза в ее современном воплощении, представила эндосимбиоз как единственный доминирующий эволюционный процесс у эукариот (Margulis, 2009; Margulis et al., 2006; Margulis and Sagan, 2003). Маргулис не только предположила, что, помимо митохондрий и пластид, некоторые органеллы, такие как центриоли и жгутики, возникли путем эндосимбиоза, но даже утверждала, что эндосимбиоз лежал в основе всего видообразования у эукариот. Однако, в противоположность случаям митохондрий и пластид, эти идеи имеют очень слабое эмпирическое подтверждение либо не имеют его вовсе. Известные случаи бактериального эндосимбиоза у эукариот достаточно многочисленны, но по большей части носят переходный характер, хотя есть и замечательные исключения, такие как долговременный мутуалистический эндосимбиоз у ряда насекомых (Gibson and Hunter, 2010).
Супергруппы эукариот и корень эукариотического эволюционного древа
Как отмечалось в главе 6, древообразный эволюционный процесс гораздо лучше отражает эволюцию эукариот, чем прокариот. Главной причиной чего является частичное подавление неспецифического ГПГ, который преобладает в мире прокариот и который эукариоты заменили регулярным половым размножением (см. обсуждение ниже в этой главе). Однако принципиальная уместность метафоры древа не означает, что корректное древо легко реконструировать. Некоторые царства эукариот, такие как животные, грибы, растения и цилиаты, хорошо определены и, без сомнения, являются монофилетическими; более того, эволюционные связи внутри них в основном соответствуют дереву с вполне определенной топологией. Однако расшифровка эволюционных связей между этими царствами и рядом других групп одноклеточных эукариот (протист) – тяжелая задача, a первичное расхождение от стадии последнего общего предка эукариот (Last Eukaryote Common Ancestor, LECA) представляет собой труднейшую проблему среди всех вопросов, связанных с эволюцией эукариот (Koonin, 2010a).
Рис. 7–2. Происхождение эукариот: а — гипотетическое архезойное древо; б – консенсусное «лучевое» древо, включающее пять супергрупп.
Проблема первичного расхождения эукариот связана с повсеместным присутствием митохондрий и МПО у эукариот, как мы уже обсуждали в предыдущем разделе. В течение многих лет большинство эволюционных биологов предпочитало так называемую филогению кроны (или «архезойное» древо), где древо эукариот состояло из «кроны», включающей животных (Metazoa), растения (Viridiplantae), грибы и некоторые группы протист, в зависимости от метода, использованного для построения древа (Cavalier-Smith, 1998; Patterson, 1999; Roger, 1999). Оставшиеся протисты, не имеющие типичных митохондрий, такие как Microsporidia, Diplomonada и Parabasalia, объединялись в группу Archezoa и считались «ранней ветвью эукариот», отделившейся от общего древа до того, как произошел митохондриальный эндосимбиоз (см. рис. 7–2а). Такая топология древа эукариот была совместима с большинством филогенетических деревьев рРНК и различных консервативных белков. В корневых деревьях, полученных путем включения прокариотической «внешней группы» (outgroup), ветви архезой обычно оказываются в стороне от «кроны», как и следует ожидать, если корень эукариот действительно находится между архезоями и «кроной». Однако в течение первого десятилетия XXI века архезойный сценарий расползся по швам (Embley and Martin, 2006). Главной причиной этого было открытие митохондрий или МПО у всех современных эукариот, подорвавшее представления о раннем отделении «примитивных» протист от общего корня. Одновременно серьезно улучшенная статистика таксонов, появившаяся в результате секвенирования разнообразных геномов, вместе с новыми, более мощными методами филогенетического анализа, показала, что глубокое размещение «рано отделившихся» групп протист, видимое на многих деревьях, представляло собой артефакт притяжения длинных ветвей, обусловленный быстрой эволюцией соответствующих групп (Brinkmann and Philippe, 2007).
Таким образом, нет оснований считать какую-либо группу эукариот примитивными, пресимбиотическими архезоями. Вместо этого, принимая во внимание небольшие геномы и высокую скорость эволюции, характерную для тех групп протист, которые раньше считались рано отделившимися (архезоями), и их паразитический образ жизни, становится все яснее, что большинство, а может быть, и все они произошли от более сложных предковых форм путем редуктивной эволюции (Brinkmann and Philippe, 2007; Koonin, 2010a). Паразиты имеют тенденцию терять гены, органеллы и функции, которые обеспечивает им хозяин (редуктивная эволюция), а также быстро эволюционировать, вследствие непрерывной «гонки вооружений» с защитными системами хозяина (более подробно об этом, в применении к вирусам, будет сказано в гл. 10). Таким образом, архезойная филогения была фактически опровергнута, и изучение ранних стадий эволюции и происхождения эукариот пришлось начать с чистого листа (Embley and Martin, 2006).
